Dans une société dystopique et totalitaire au très bas taux de natalité, les femmes sont divisées en trois catégories : les Epouses, qui dominent la maison, les Marthas, qui l'entretiennent, et les Servantes, dont le rôle est la reproduction.
June contre-attaque Gilead en tant que chef rebelle féroce, mais les risques qu'elle prend lui apportent de nouveaux défis inattendus et dangereux. Sa quête de justice et de vengeance menace de la consumer et de détruire ses relations les plus chères.
Restée à Gilead afin de retrouver sa fillette, Hannah, June compte combattre le système de l'intérieur. Emily parviendra t-elle à mener Nicole, l'enfant des Waterford qu'elle a porté, en lieu sûr ? De son côté, June, affectée auprès du complexe et énigmatique du commandant Lawrence, ne perd pas de vue ses projets. Pour sa part, l'état de santé de tante Lydia reste précaire. Pendant ce temps, la remise en question de Serena continue...